Это прямое продолжение истории после завершения предыдущего сезона. Зеро возвращается в академию после таинственного исчезновения, и его появление приносит Юки облегчение, но её прошлое всё ещё хранит мрачные тайны, заставляющие её гадать, что же на самом деле случилось, когда они расстались. Вернувшись, Зеро продолжает носить в себе тревожные видения — память о той ночи, когда он впитал кровь Канаме, и эти картины ведут его к Марии Куренай, которая недавно пробудилась к жизни и оказалась весьма загадочной спутницей в его поисках ответов. Она отвечает ему не прямыми разоблачениями, а лишь крошечной подсказкой, содержащей предположение о том, кто может оказаться настоящим врагом. Тем временем Высший Совет вампиров спускается в академию, чтобы наказать Зеро за преступление против чистокровного — убийство, которое он якобы совершил. Канаме вмешивается в решение совета — не только ради спасения Зеро, но и по другой, скрытой от окружающих, причине, известной лишь ему одному.
